Zasedání Sněmovny měšťanů v červnu 1676 sehrálo klíčovou roli v Baconově povstání (1676–1677), povstání proti Berkeleyově reakci na indické útoky na severní a západní hranice. Berkeley v květnu odvolal Nathaniela Bacona, vůdce povstání, z guvernérovy rady, ale poté, co byl Bacon zvolen do Sněmovny měšťanů z Henrico County, ho guvernér obnovil jako radního. Toho června, pod hrozbou násilí ze strany Bacona, shromáždění hlasovalo o vytvoření armády s 1 000 muži s Baconem jako velícím generálem. Shromáždění však během zasedání přijalo několik dalších důležitých zákonů, které napravily místní stížnosti ohledně vysokých daní vybíraných krajskými vládami na malé farmáře a chudé, snížily moc krajských soudců míru a úředníků a zrušily zákon z roku 1670, který omezoval hlasování vlastníkům půdy. Karel II. Později nařídil zrušení všech zákonů zasedání, protože věřil (nesprávně), že je Bacon přinutil na shromáždění.

Po Baconově povstání král a jeho mladší bratr James Vévoda z Yorku (později král Jakub II.) Začal na kolonie zavádět přísnější regulaci, konkrétně zaměřenou na svobodu jednání koloniálních shromáždění, jako je Dům měšťanů. Během příštích dvaceti pěti let poslala Koruna do Virginie posloupnost guvernérů s pokyny k omezení moci shromáždění. Pokusy o omezení zahrnovaly vyloučení každoročních zasedání, zákaz zákonodárců slyšet odvolání rozhodovaná u Tribunálu v kolonii a vetovat návrhy zákonů u některých subjektů nebo dokonce zasílat je králi, aby vetoval. Guvernéři převzali od měšťanů právo jmenovat úředníka sněmovny, přestože si orgán ponechal právo jmenovat jejich mluvčí a další důstojníky. V důsledku toho politický vliv Sněmovny měšťanů poklesl. Po dalších třicet až čtyřicet let měli královští guvernéři Virginie a v menší míře její radní větší podíl politické moci než zvolení měšťané.

Na začátku osmnáctého století Houseova moc se značně snížila, ale ve vládě kolonie zůstala nezbytnou institucí. Měšťané byli v té době jedinými volenými veřejnými činiteli ve Virginii a energicky hájili oba zájmy Virginie ve stále bohatších plantážnících, kteří začali dominovat státní a místní politice a institucionálním zájmům sněmovny. Například členové rady guvernéra mohli mít větší vliv než měšťané během let trvající revize koloniálního právního řádu, která byla přijata shromážděním v roce 1705, ale téhož roku se měšťané odvážně postavili proti radním, kteří požádali o petici Královna Anna odvolá guvernéra Františka Nicholsona z funkce. V následujících desetiletích Dům měšťanů úspěšně hájil zájmy ekonomiky tabákových plantáží, které její členové zastupovali.

V roce 1713 guvernér nadporučíka Alexander Spotswood prosadil shromáždění zákon požadovat v každém kraji vybudování veřejného skladu tabáku, kde by inspektoři před exportem veškerý tabák tříděli. Cílem bylo zvýšit kvalitu vyváženého tabáku a tím zvýšit cenu, kterou angličtí obchodníci platili plantážníkům ve Virginii. Spotswood jmenoval několik měšťanů lukrativnímu inspektorovi Ve volbách v roce 1715 voliči v mnoha krajích obávali, že guvernér nadporučíka w protože získal příliš velký vliv na své příjmy u zástupců závislých na něm, porazil mnoho z těchto měšťanů. Noví členové sněmovny schválili zákon o zrušení zákona, ale Spotswood jej zabil. O dva roky později se pěstitelům ve Virginii podařilo nechat krále vetovat původní zákon. Valné shromáždění poté přijalo zákon požadující, aby v případě, že guvernér nebo guvernér nadporučíka jmenoval jakoukoli měšťanku do úřadu šerifa nebo do jiné ziskové kanceláře, musel měšťan rezignovat. Později, v roce 1730, kdy guvernér nadporučíka William Gooch navrhl nový zákon o kontrole tabáku, jej shromáždění uzákonilo a zachovalo ustanovení, která zabránila výkonné moci ve jmenování měšťanů ve snaze zvýšit jeho vliv na shromáždění.

Již před počátkem osmnáctého století Sněmovna měšťanů vypracovala soubor formálních parlamentních postupů a pracovala se stálými výbory, které pomáhaly, stejně jako ve sněmovně, s obchodním tokem. Členové poslanecké sněmovny obvykle předsedali nejdůležitějším stálým výborům, poskytovali vedení a zkušenosti pro práci výborů a pro legislativní jednání. Tělo již mělo nad kolonií silnou fiskální kontrolu. Stanovovala sazbu daně od sedmnáctého století a v osmnáctém schválila výplatu všech pohledávek vůči Virginii.Členové Sněmovny přišli podle zvyku ve 30. a 40. letech 17. století, aby měli jedinou pravomoc zavést nové zákony do zákonodárného sboru. Během třetího čtvrtletí století se z důvodů, které nejsou zcela jasné, méně měšťanů rozhodlo, že nebude znovu kandidovat. nebo byli poraženi, když to udělali. Delší služby těchto členů zvýšily institucionální paměť sněmovny a poskytly jejím členům možnost napadnout královské guvernéry a britskou politiku v zájmu ochrany moci jejich vládních institucí a jejich hospodářských a kulturních hodnoty.

Kancelář řečníka se stala velmi vyhledávaným místem cti a vlivu. V roce 1691 shromáždění vytvořilo kancelář pokladníka kolonie, která shromažďovala a vyplácela peníze z daní získané z její moci. téměř na každém zasedání shromáždění byl přijat zákon o obnovení kanceláře a jmenování mluvčího sněmovny jako pokladníka, což mu umožnilo ponechat si stanovenou část peněz, které prošly skrz pokladníkovu kancelář, aby kompenzoval řečníka za jeho čas a práci.

Od roku 1738 do roku 1766 zastával pozici řečníka a pokladníka John Robinson Jr. Robinsonova znalost parlamentního postupu a dlouhé funkční období mu pravděpodobně umožnila ovládat více politické moci než kterýkoli jiný muž své doby. Císařské úřady a skupina měšťanů, mezi nimiž byl i Richard Henry Lee, cítili, že umožnění obsazení těchto dvou pozic jedné osobě upevnil příliš mnoho moci v rukou jediného muže, ale nedokázal omezit jeho vliv. Teprve poté, co Robinson zemřel, bylo zjištěno, že jeho účty pokladníka jsou v prodlení více než 100 000 liber – recykloval měnu určenou ke zničení tím, že ji půjčil svým přátelům a podporovatelům, z nichž mnozí byli sami měšťané. Kanceláře byly nakonec odděleny v roce 1766.