I 1919, efter at anarkister ikke myrdede justitsadvokat A. Mitchell Palmer, satte han sin protegé J. Edgar Hoover til ansvar for en ny division dedikeret til udrensning af radikaler. Hoover begynder hurtigt at oprette en liste over mistænkte. Han møder Helen Gandy, en ny sekretær ved justitsministeriet, og tager hende med til Library of Congress for at vise hende det kortkatalogsystem, han udtænkte. Han sender en akavet pasning på hende og foreslår derefter hende. Hun nægter ham, men accepterer at blive hans personlige sekretær.

Hoover finder ud af, at Arbejdsministeriet nægter at deportere nogen uden bevis for en forbrydelse. Da han lærte, at Anthony Caminetti, immigrationskommissæren ikke kan lide anarkisten Emma Goldman, sørger Hoover for at gøre hende berettiget til deportation og derved skabe præcedens for deportation for radikal sammensværgelse. Efter adskillige sådanne justitsministeriets razziaer af mistænkte radikale grupper mister Palmer sit job som justitsadvokat. Hans efterfølger, Harlan F. Stone, udnævner Hoover til direktør for justitsministeriets nye Bureau of Investigation. Hoover møder advokat Clyde Tolson og ansætter ham.

Når kidnapningen af Lindbergh fanger national opmærksomhed, præsident Herbert Hoover beder Præsidiet om at undersøge Hoover anvender adskillige nye teknikker, herunder overvågning af registreringsnumre på løsepenge og ekspertanalyse af kidnappernes håndskrift. Når de overvågede regninger begynder at dukke op i New York City, finder efterforskerne en tankstationsmedarbejder, der skrev nummeret på den mand, der gav ham regningen. Dette fører til anholdelse og eventuel overbevisning af Bruno Richard Hauptmann for kidnapningen og mordet på Lindbergh-barnet.

Efter Hoover, Tolson og Hoovers mor (som Hoover stadig bor hos) ser James Cagney-filmen G Men, Hoover og Tolson går ud til en klub, hvor Hoover sidder sammen med Anita Colby, Ginger Rogers og Rogers ‘mor Lela. Rogers ‘mor beder Hoover om at danse, og han bliver ophidset og siger, at han og Tolson skal rejse, da de har meget arbejde at gøre om morgenen. Når han kommer hjem, fortæller han sin mor, at han ikke kan lide at danse med piger. Hun fortæller ham, at hun hellere vil have, at hendes søn er død end en “påskelilje”. Hun insisterer på at lære ham at danse, og de danser i hendes soveværelse.

Hoover og Tolson tager på ferie til hestevæddeløbene. aften fortæller Hoover Tolson, at han holder meget af ham, og Tolson fortæller Hoover, at han elsker ham. Hoover får panik og hævder, at han vil gifte sig med Dorothy Lamour. Tolson beskylder Hoover for at gøre en fjols ud af ham og de ender med at kæmpe på Tolson kysser pludselig Hoover, der siger, at det aldrig må ske igen, Tolson siger, at det ikke vinder og forsøger at rejse. Hoover undskylder og beder ham blive, men Tolson truer med at afslutte deres venskab, hvis Hoover taler om en anden kvinde igen. Efter at Tolson er gået, siger Hoover, at han også elsker ham.

År senere føler Hoover, at hans styrke begynder at falde, mens Tolson får et slagtilfælde. Hoover forsøger at afpresse Martin Luther King, Jr. til at afvise sin Nobels fredspris, og sender ham et brev, der truer med at afsløre hans udenomlige ægteskab. King ignorerer dette og accepterer prisen.

Hoover beder Gandy om at ødelægge sine hemmelige filer efter sin død for at forhindre præsident Richard Nixon i at eje dem. Han besøger Tolson, som opfordrer ham til at gå på pension. Hoover nægter og hævder, at Nixon vil ødelægge det bureau, han har oprettet. Tolson beskylder Hoover for at have overdrevet sit engagement i Præsidiets nøglebegivenheder. Øjeblikke senere fortæller Hoover Tolson, at han havde brug for Tolson mere, end han nogensinde havde brug for nogen anden. Han holder Tolsons hånd, kysser hans pande og forlader.

Hoover vender hjem fra arbejde, åbenlyst svækket. Kort efter Hoover går ovenpå, ringer hans husholderske Tolson, der går til huset og finder Hoover død ved siden af sengen. En sorgsramt Tolson dækker sin vens krop. Nixon holder en mindetale i fjernsynet for Hoover, mens flere af hans medarbejdere kommer ind i Hoovers kontor og søger gennem kabinetterne og skufferne på jagt efter hans rygtede “fortrolige” filer, men finder intet. I den sidste scene ødelægger Gandy stakke. af filer.