La sesión de junio de 1676 de la House of Burgesses jugó un papel fundamental en la Rebelión de Bacon (1676-1677), un levantamiento contra la respuesta de Berkeley a los ataques de los indios en el norte y fronteras occidentales. Berkeley había destituido a Nathaniel Bacon, el líder de la rebelión, del consejo del gobernador en mayo, pero después de que Bacon fuera elegido miembro de la Cámara de Burgueses del condado de Henrico, el gobernador lo reinstaló como concejal. Ese junio, bajo la amenaza de violencia de Bacon, la asamblea votó para crear un ejército de 1.000 hombres con Bacon como comandante general. Pero la asamblea aprobó varias otras leyes importantes durante la sesión, reparando las quejas locales sobre los altos impuestos aplicados por los gobiernos del condado a los pequeños agricultores y los pobres, reduciendo el poder de los jueces de paz y secretarios del condado, y derogando la ley de 1670 que restringía el voto. a los terratenientes. Más tarde, Carlos II ordenó que se derogaran todas las leyes de la sesión porque creía (incorrectamente) que Bacon las había impuesto a la asamblea.

Después de la rebelión de Bacon, el rey y su hermano menor, James, el Duque de York (más tarde Rey Jaime II), comenzó a imponer una regulación más estricta a las colonias, apuntando específicamente a la libertad de acción ejercida por asambleas coloniales como la Casa de Burgueses. Durante los siguientes veinticinco años, la Corona envió una sucesión de gobernadores a Virginia con instrucciones de limitar el poder de las asambleas. Los intentos de limitación incluyeron eliminar las sesiones anuales, prohibir a los legisladores escuchar las apelaciones decididas en el Tribunal General de la colonia y vetar proyectos de ley sobre ciertos temas o incluso enviarlos al rey para que los vetara. Los gobernadores le quitaron a los burgueses el derecho a nombrar al secretario de la Cámara, aunque el cuerpo conservó el derecho de nombrar a su presidente y otros funcionarios. Como consecuencia, la influencia política de la Cámara de los Burgueses disminuyó. Durante los siguientes treinta o cuarenta años, los gobernadores reales de Virginia y, en menor medida, sus consejeros, ejercieron una mayor participación en el poder político que los ciudadanos electos.

A principios del siglo XVIII, la El poder de la Cámara había disminuido considerablemente, pero seguía siendo una institución esencial en el gobierno de la colonia. Los burgueses eran los únicos funcionarios públicos electos en Virginia en ese momento, y defendían vigorosamente los intereses de los cada vez más ricos plantadores de Virginia. que comenzó a dominar la política estatal y local, y los intereses institucionales de la Cámara. Por ejemplo, los miembros del consejo del gobernador pueden haber ejercido más influencia que los burgueses durante los años de revisión del código legal colonial que fue adoptado por la asamblea en 1705, pero ese mismo año los burgueses se opusieron audazmente a los concejales que habían solicitado La reina Ana destituyó al gobernador Francis Nicholson de su cargo. En las décadas siguientes, la Cámara de Burgueses defendió con éxito los intereses de la economía de las plantaciones de tabaco que representaban sus miembros.

En 1713, el vicegobernador Alexander Spotswood aprobó una ley en la asamblea exigir en todos los condados la construcción de un almacén público de tabaco donde los inspectores clasificarían todo el tabaco antes de exportarlo. El objetivo era aumentar la calidad del tabaco exportado y, por lo tanto, aumentar el precio que los comerciantes ingleses pagaban a los plantadores de Virginia. Spotswood nombró a varios burgueses a lucrativos inspectores En la elección de 1715 los votantes de muchos condados, temiendo que el vicegobernador como ganando demasiada influencia con representantes que dependían de él para sus ingresos, derrotó a muchos de esos burgueses. Los nuevos miembros de la Cámara aprobaron un proyecto de ley para derogar la ley, pero Spotswood anuló el proyecto. Dos años más tarde, los plantadores de Virginia lograron que el rey vetara la ley original. Luego, la Asamblea General aprobó una ley que requería que si el gobernador o el vicegobernador designaba a un burgués para el cargo de alguacil o cualquier otro cargo de lucro, el burgués tenía que renunciar a la Cámara. Más tarde, en 1730, cuando el vicegobernador William Gooch propuso una nueva ley de inspección del tabaco, la asamblea la promulgó y retuvo las disposiciones que impedían que el ejecutivo nombrara burgueses en un intento por aumentar su influencia en la asamblea.

Mucho antes del comienzo del siglo XVIII, la Cámara de Burgueses había desarrollado un conjunto de procedimientos parlamentarios formales y funcionaba con comités permanentes que ayudaban, como en la Cámara de los Comunes, con el flujo de los negocios. Los miembros veteranos de la Cámara generalmente presidían los comités permanentes más importantes, proporcionando liderazgo y experiencia para el trabajo del comité y las deliberaciones legislativas. El organismo ya tenía un fuerte control fiscal sobre la colonia. Había estado fijando la tasa de impuestos desde el siglo XVII y autorizó el pago de todas las reclamaciones contra Virginia en el siglo XVIII.Los miembros de la Cámara llegaron por costumbre en las décadas de 1730 y 1740 a tener el poder exclusivo de presentar nuevos proyectos de ley en la legislatura. Durante el tercer cuarto del siglo, por razones que no están del todo claras, menos burgueses optaron por no postularse para la reelección. o fueron derrotados cuando lo hicieron. Los servicios más prolongados de esos miembros aumentaron la memoria institucional de la Cámara y proporcionaron a sus miembros la capacidad de desafiar a los gobernadores reales y las políticas británicas con el interés de proteger el poder de sus instituciones gubernamentales y valores.

La oficina de orador se convirtió en un puesto de honor e influencia muy solicitado. En 1691 la asamblea creó una oficina de tesorero de la colonia para recaudar y desembolsar el dinero de los impuestos recaudado bajo su autoridad. Casi en cada sesión de la asamblea se aprobó una ley para renovar el cargo y designar al presidente de la Cámara como tesorero, lo que le permitió retener una parte del dinero que pasó a través de la oficina del tesorero para compensar al orador por su tiempo y trabajo.

Desde 1738 hasta 1766, John Robinson Jr. ocupó el cargo de orador y tesorero. El conocimiento de Robinson sobre el procedimiento parlamentario y su largo mandato le permitieron, posiblemente, ejercer más poder político que cualquier otro hombre de su tiempo. Las autoridades imperiales y un grupo de burgueses que incluía a Richard Henry Lee sintieron que permitir que una persona ocupara estos dos puestos consolidó demasiado poder en manos de un solo hombre, pero no pudieron reducir su influencia. No fue hasta después de la muerte de Robinson que se descubrió que sus cuentas como tesorero tenían atrasos de más de £ 100,000; había estado reciclando dinero destinado a la destrucción prestándolo a sus amigos y partidarios, muchos de los cuales eran burgueses. Las oficinas se separaron finalmente en 1766.