En 1919, después de que los anarquistas no lograran asesinar al Fiscal General A. Mitchell Palmer, pone a su protegido J. Edgar Hoover a cargo de una nueva división dedicada a purgar a los radicales. Hoover rápidamente comienza a compilar una lista de sospechosos. Conoce a Helen Gandy, una nueva secretaria del Departamento de Justicia, y la lleva a la Biblioteca del Congreso para mostrarle el sistema de catálogo de tarjetas que ideó. Él le hace un gesto incómodo y luego le propone matrimonio. Ella lo rechaza, pero acepta convertirse en su secretaria personal.

Hoover descubre que el Departamento de Trabajo se niega a deportar a cualquier persona sin evidencia de un delito. Al enterarse de que Anthony Caminetti, el Comisionado General de Inmigración, no le gusta la anarquista Emma Goldman, Hoover hace los arreglos para hacerla elegible para la deportación y por lo tanto crea un precedente de deportación por conspiración radical. Tras varias redadas del Departamento de Justicia de presuntos grupos radicales, Palmer pierde su trabajo como Fiscal General. Su sucesor, Harlan F. Stone, nombra a Hoover como director de la nueva Oficina de Investigaciones del Departamento de Justicia. Hoover se reúne con el abogado Clyde Tolson y lo contrata.

Cuando el secuestro de Lindbergh capta la atención nacional, el presidente Herbert Hoover pide a la Oficina que investigue. Hoover emplea varias técnicas novedosas, incluido el control de los números de registro en las facturas de rescate y el análisis experto de la letra del secuestrador. Cuando las facturas monitoreadas comienzan a aparecer en la ciudad de Nueva York, los investigadores encuentran a un asistente de la estación de servicio que anotó el número de placa del hombre que le entregó la factura. Esto conduce al arresto y eventual condena de Bruno Richard Hauptmann por el secuestro y asesinato del niño Lindbergh.

Después de Hoover, Tolson y la madre de Hoover (con quien Hoover aún vive) ver el La película de James Cagney G Men, Hoover y Tolson salen a un club, donde Hoover está sentado con Anita Colby, Ginger Rogers y la madre de Rogers, Lela. La madre de Rogers le pide a Hoover que baile y él se pone nervioso y le dice que él y Tolson deben irse, ya que tienen mucho trabajo que hacer por la mañana. Cuando llega a casa, le dice a su madre que no le gusta bailar con chicas. le dice que preferiría que su hijo estuviera muerto antes que un «narciso». Ella insiste en enseñarle a bailar, y bailan en su habitación.

Hoover y Tolson se van de vacaciones a las carreras de caballos. Por la noche, Hoover le dice a Tolson que se preocupa profundamente por él, y Tolson le dice a Hoover que lo ama. Hoover entra en pánico y afirma que quiere casarse con Dorothy Lamour. Tolson acusa a Hoover de burlarse de él y terminan peleando en el Tolson besa repentinamente a Hoover, quien dice que eso nunca debe volver a suceder; Tolson dice que no lo hará y trata de irse. Hoover se disculpa y le ruega que se quede, pero Tolson amenaza con terminar su amistad si Hoover vuelve a hablar de otra mujer. Después de que Tolson se va, Hoover dice que él también lo ama.

Años más tarde, Hoover siente que su fuerza comienza a disminuir, mientras que Tolson sufre un derrame cerebral. Hoover intenta chantajear a Martin Luther King, Jr. para que rechace su Premio Nobel de la Paz, enviándole una carta amenazando con exponer sus aventuras extramaritales. King ignora esto y acepta el premio.

Hoover le dice a Gandy que destruya sus archivos secretos después de su muerte para evitar que el presidente Richard Nixon los posea. Visita a Tolson, quien lo insta a retirarse. Hoover se niega, alegando que Nixon va a destruir la oficina que ha creado. Tolson acusa a Hoover de haber exagerado su participación en eventos clave de la Oficina. Momentos después, Hoover le dice a Tolson que necesitaba a Tolson más de lo que nunca necesitó a nadie más. Toma la mano de Tolson, le besa la frente y se va.

Hoover regresa a casa del trabajo, obviamente debilitado. Poco después de que Hoover sube las escaleras, su ama de llaves llama a Tolson, quien va a la casa y encuentra a Hoover muerto. junto a su cama, un Tolson afligido cubre el cuerpo de su amigo. Nixon da un discurso conmemorativo en televisión para Hoover, mientras varios miembros de su personal entran en la oficina de Hoover y revisan los gabinetes y cajones en busca de sus archivos «confidenciales», pero no encuentran nada. En la última escena, Gandy destruye pilas de archivos.