En 1919, après que les anarchistes n’aient pas assassiné le procureur général A. Mitchell Palmer, il confie à son protégé J. Edgar Hoover la responsabilité d’une nouvelle division dédiée à la purge des radicaux. Hoover commence rapidement à compiler une liste de suspects. Il rencontre Helen Gandy, une nouvelle secrétaire au ministère de la Justice, et l’emmène à la Bibliothèque du Congrès pour lui montrer le système de catalogue de cartes qu’il a conçu. Il lui fait une passe maladroite, puis lui propose. Elle le refuse, mais accepte de devenir sa secrétaire personnelle.

Hoover constate que le ministère du Travail refuse d’expulser quiconque sans preuve d’un crime. Apprenant qu’Anthony Caminetti, le commissaire général à l’immigration, n’aime pas l’anarchiste Emma Goldman, Hoover s’arrange pour la rendre éligible à l’expulsion et crée ainsi un précédent d’expulsion pour complot radical. Suite à plusieurs raids du ministère de la Justice contre des groupes radicaux présumés, Palmer perd son poste de procureur général. Son successeur, Harlan F. Stone, nomme Hoover au poste de directeur du nouveau bureau d’enquête du ministère de la Justice. Hoover rencontre l’avocat Clyde Tolson et l’engage.

Lorsque l’enlèvement de Lindbergh retient l’attention nationale, le président Herbert Hoover demande au Bureau d’enquêter. Hoover emploie plusieurs techniques nouvelles, y compris la surveillance des numéros d’enregistrement sur les factures de rançon et l’analyse experte de l’écriture du kidnappeur. Lorsque les factures surveillées commencent à apparaître à New York, les enquêteurs trouvent un préposé à la station-service qui a noté le numéro de plaque d’immatriculation de l’homme qui lui a remis la facture. Cela conduit à l’arrestation, et à la condamnation éventuelle, de Bruno Richard Hauptmann pour l’enlèvement et le meurtre de l’enfant Lindbergh.

Après la mère de Hoover, Tolson et Hoover (avec qui Hoover vit toujours) voir le James Cagney film G Men, Hoover et Tolson sortent dans un club, où Hoover est assis avec Anita Colby, Ginger Rogers et la mère de Rogers, Lela. La mère de Rogers demande à Hoover de danser et il devient agité, disant que lui et Tolson doivent partir, car ils ont beaucoup de travail à faire le matin. Quand il rentre à la maison, il dit à sa mère qu’il n’aime pas danser avec les filles. Elle lui dit qu’elle préfère que son fils soit mort plutôt qu’une « jonquille ». Elle insiste pour lui apprendre à danser et ils dansent dans sa chambre.

Hoover et Tolson partent en vacances aux courses de chevaux. soir, Hoover dit à Tolson qu’il se soucie profondément de lui, et Tolson dit à Hoover qu’il l’aime. Hoover panique et prétend qu’il veut épouser Dorothy Lamour. Tolson accuse Hoover de se moquer de lui et ils finissent par se battre sur le Tolson embrasse soudain Hoover, qui dit que cela ne doit plus jamais se reproduire, Tolson dit qu’il ne va pas et essaie de partir. Hoover s’excuse et le supplie de rester, mais Tolson menace de mettre fin à leur amitié si Hoover parle à nouveau d’une autre femme. Après le départ de Tolson, Hoover dit qu’il l’aime aussi.

Des années plus tard, Hoover sent sa force commencer à décliner, tandis que Tolson souffre d’un accident vasculaire cérébral. Hoover tente de faire chanter Martin Luther King, Jr. pour qu’il refuse son prix Nobel de la paix, en lui envoyant une lettre menaçant d’exposer ses relations extraconjugales. King ne tient pas compte de cela et accepte le prix.

Hoover dit à Gandy de détruire ses fichiers secrets après sa mort afin d’empêcher le président Richard Nixon de les posséder. Il rend visite à Tolson, qui le presse de prendre sa retraite. Hoover refuse, affirmant que Nixon va détruire le bureau qu’il a créé. Tolson accuse Hoover d’avoir exagéré son implication dans les événements clés du Bureau. Quelques instants plus tard, Hoover dit à Tolson qu’il avait plus besoin de Tolson que de personne d’autre. Il tient la main de Tolson, lui embrasse le front et part.

Hoover rentre du travail, visiblement affaibli. Peu de temps après que Hoover soit monté à l’étage, sa gouvernante appelle Tolson, qui va à la maison et trouve Hoover mort à côté de son lit. Un Tolson affligé de chagrin couvre le corps de son ami. Nixon prononce un discours commémoratif à la télévision pour Hoover, tandis que plusieurs membres de son personnel entrent dans le bureau de Hoover et fouillent dans les armoires et les tiroirs à la recherche de ses prétendus dossiers « confidentiels », mais ne trouvent rien. Dans la dernière scène, Gandy détruit des piles de fichiers.