Nachdem Anarchisten 1919 Generalstaatsanwalt A. Mitchell Palmer nicht ermordet hatten, beauftragte er seinen Schützling J. Edgar Hoover mit einer neuen Abteilung, die sich der Säuberung von Radikalen widmet. Hoover beginnt schnell mit der Erstellung einer Liste von Verdächtigen. Er trifft Helen Gandy, eine neue Sekretärin im Justizministerium, und bringt sie in die Library of Congress, um ihr das von ihm entwickelte Kartenkatalogsystem zu zeigen. Er geht unbeholfen auf sie zu und schlägt ihr dann vor. Sie lehnt ihn ab, erklärt sich jedoch bereit, seine persönliche Sekretärin zu werden.

Hoover stellt fest, dass das Arbeitsministerium sich weigert, jemanden ohne Beweise für ein Verbrechen abzuschieben. Als Hoover erfährt, dass Anthony Caminetti, der Generalkommissar für Einwanderung, die Anarchistin Emma Goldman nicht mag, arrangiert er, dass sie für die Abschiebung in Frage kommt, und schafft so einen Präzedenzfall für die Abschiebung wegen radikaler Verschwörung. Nach mehreren derartigen Überfällen des Justizministeriums auf mutmaßliche radikale Gruppen verliert Palmer seinen Job als Generalstaatsanwalt. Sein Nachfolger, Harlan F. Stone, ernennt Hoover zum Direktor des neuen Untersuchungsbüros des Justizministeriums. Hoover trifft Rechtsanwalt Clyde Tolson und stellt ihn ein.

Als die Lindbergh-Entführung die nationale Aufmerksamkeit auf sich zieht, wird Präsident Herbert Hoover bittet das Büro um Nachforschungen. Hoover setzt verschiedene neuartige Techniken ein, darunter die Überwachung der Registrierungsnummern auf Lösegeldscheinen und die Expertenanalyse der Handschrift des Entführers. Als die überwachten Rechnungen in New York City auftauchen, finden die Ermittler einen Tankwart, der das Kennzeichen des Mannes notiert, der ihm die Rechnung gegeben hat. Dies führt zur Verhaftung und eventuellen Verurteilung von Bruno Richard Hauptmann wegen Entführung und Ermordung des Lindbergh-Kindes.

Nachdem Hoover, Tolson und Hoovers Mutter (mit der Hoover noch lebt) die James Cagneys Film G Men, Hoover und Tolson gehen in einen Club, in dem Hoover mit Anita Colby, Ginger Rogers und Rogers ‚Mutter Lela sitzt. Rogers ‚Mutter bittet Hoover zu tanzen und er wird aufgeregt und sagt, dass er und Tolson gehen müssen, da sie morgens viel zu tun haben. Als er nach Hause kommt, sagt er seiner Mutter, dass er nicht gerne mit Mädchen tanzt. Sie sagt ihm, dass sie lieber wäre, dass ihr Sohn tot ist als eine „Narzisse“. Sie besteht darauf, ihm das Tanzen beizubringen, und sie tanzen in ihrem Schlafzimmer.

Hoover und Tolson machen Urlaub zu den Pferderennen Abends erzählt Hoover Tolson, dass er sich sehr um ihn kümmert, und Tolson sagt Hoover, dass er ihn liebt. Hoover gerät in Panik und behauptet, er wolle Dorothy Lamour heiraten. Tolson beschuldigt Hoover, ihn zum Narren gemacht zu haben, und am Ende kämpfen sie gegen die Tolson küsst plötzlich Hoover, der sagt, dass das nie wieder passieren darf; Tolson sagt, dass es nicht passieren wird und versucht zu gehen. Hoover entschuldigt sich und bittet ihn zu bleiben, aber Tolson droht, ihre Freundschaft zu beenden, wenn Hoover wieder über eine andere Frau spricht. Nachdem Tolson gegangen ist, sagt Hoover, dass er ihn auch liebt.

Jahre später spürt Hoover, wie seine Kraft nachlässt, während Tolson einen Schlaganfall erleidet. Hoover versucht Martin Luther King Jr. zu erpressen, seinen Friedensnobelpreis abzulehnen, und schickt ihm einen Brief, in dem er droht, seine außerehelichen Angelegenheiten aufzudecken. King ignoriert dies und nimmt den Preis entgegen.

Hoover fordert Gandy auf, seine geheimen Akten nach seinem Tod zu vernichten, um zu verhindern, dass Präsident Richard Nixon sie besitzt. Er besucht Tolson, der ihn drängt, sich zurückzuziehen. Hoover weigert sich und behauptet, Nixon werde das von ihm geschaffene Büro zerstören. Tolson beschuldigt Hoover, seine Beteiligung an wichtigen Ereignissen des Präsidiums übertrieben zu haben. Augenblicke später erzählt Hoover Tolson, dass er Tolson mehr brauchte als jemals zuvor. Er hält Tolsons Hand, küsst seine Stirn und geht.

Hoover kehrt offensichtlich geschwächt von der Arbeit nach Hause zurück. Kurz nachdem Hoover nach oben gegangen ist, ruft seine Haushälterin Tolson an, der zum Haus geht und Hoover tot vorfindet neben seinem Bett. Ein trauriger Tolson bedeckt den Körper seines Freundes. Nixon hält im Fernsehen eine Gedenkrede für Hoover, während mehrere Mitarbeiter Hoovers Büro betreten und in den Schränken und Schubladen nach seinen angeblich „vertraulichen“ Akten suchen, aber nichts finden. In der letzten Szene zerstört Gandy Stapel von Dateien.