I 1919, etter at anarkister ikke myrdet justisminister A. Mitchell Palmer, setter han protegéen J. Edgar Hoover for en ny divisjon viet til å rense radikaler. Hoover begynner raskt å lage en liste over mistenkte. Han møter Helen Gandy, en ny sekretær ved justisdepartementet, og tar henne med til Library of Congress for å vise henne kortkatalogsystemet han utviklet. Han gir en vanskelig pasning på henne, og foreslår deretter henne. Hun nekter ham, men godtar å bli hans personlige sekretær.

Hoover finner at Arbeidsdepartementet nekter å utvise noen uten bevis for en forbrytelse. Hoover lærer at Anthony Caminetti, kommisjonæren for innvandring, ikke liker anarkisten Emma Goldman, og arrangerer å gjøre henne kvalifisert for utvisning og skaper dermed et presedens for utvisning for radikal konspirasjon. Etter flere slike justisdepartementets raid av mistenkte radikale grupper, mister Palmer jobben som justisminister. Hans etterfølger, Harlan F. Stone, utnevner Hoover til direktør for justisdepartementets nye Bureau of Investigation. Hoover møter advokat Clyde Tolson, og ansetter ham.

Når Lindbergh-kidnappingen fanger nasjonal oppmerksomhet, President Herbert Hoover ber byrået undersøke. Hoover benytter flere nye teknikker, inkludert overvåking av registreringsnummer på løsepenger og ekspertanalyse av kidnappernes håndskrift. Når de overvåkede regningene begynner å dukke opp i New York City, finner etterforskerne en fyllestasjonstjener som skrev ned lisensnummeret til mannen som ga ham regningen. Dette fører til arrestasjon og eventuell overbevisning av Bruno Richard Hauptmann for kidnapping og drap på Lindbergh-barnet.

Etter Hoover, Tolson og Hoovers mor (som Hoover fremdeles bor hos) ser James Cagney-filmen G Men, Hoover og Tolson drar ut til en klubb hvor Hoover sitter sammen med Anita Colby, Ginger Rogers og Rogers ‘mor Lela. Rogers ‘mor ber Hoover om å danse, og han blir urolig og sier at han og Tolson må reise, ettersom de har mye arbeid å gjøre om morgenen. Når han kommer hjem, forteller han moren at han ikke liker å danse med jenter. forteller ham at hun helst vil at sønnen hennes skal være død enn en «påskelilje». Hun insisterer på å lære ham å danse, og de danser på soverommet hennes.

Hoover og Tolson drar på ferie til hesteveddeløp. kveld forteller Hoover til Tolson at han bryr seg dypt om ham, og Tolson forteller Hoover at han elsker ham. Hoover får panikk og hevder at han vil gifte seg med Dorothy Lamour. Tolson anklager Hoover for å gjøre en tull ut av ham, og de ender med å kjempe på Tolson kysser plutselig Hoover, som sier at det aldri må skje igjen. Tolson sier at det ikke vil, og prøver å dra. Hoover beklager og ber ham bli, men Tolson truer med å avslutte vennskapet hvis Hoover snakker om en annen kvinne igjen. Etter at Tolson har gått, sier Hoover at han også elsker ham.

Flere år senere føler Hoover at hans styrke begynner å avta, mens Tolson får hjerneslag. Hoover prøver å utpresse Martin Luther King, Jr. til å avvise Nobels fredspris, og sende ham et brev som truer med å avsløre hans utenomektelige forhold. King ser bort fra dette og aksepterer prisen.

Hoover forteller Gandy å ødelegge sine hemmelige filer etter sin død for å forhindre at president Richard Nixon besitter dem. Han besøker Tolson, som oppfordrer ham til å pensjonere seg. Hoover nekter og hevder at Nixon skal ødelegge byrået han har opprettet. Tolson beskylder Hoover for å ha overdrevet sitt engasjement med viktige hendelser i byrået. Øyeblikk senere forteller Hoover Tolson at han trengte Tolson mer enn han noen gang hadde trengt noen andre. Han holder på Tolsons hånd, kysser pannen og drar.

Hoover kommer hjem fra jobben, åpenbart svekket. Kort tid etter at Hoover går opp, ringer husholdersken Tolson, som går til huset og finner Hoover død ved siden av sengen hans. En sorgsrykt Tolson dekker kroppens venn. Nixon holder en minnetale på TV for Hoover, mens flere av hans ansatte kommer inn i Hoovers kontor og søker gjennom skapene og skuffene på jakt etter hans ryktede «konfidensielle» filer, men finner ingenting. I den siste scenen ødelegger Gandy stabler av filer.