De zitting van het House of Burgesses in juni 1676 speelde een cruciale rol in Bacons rebellie (1676-1677), een opstand tegen Berkeley ’s reactie op Indiase aanvallen op de noordelijke en westelijke grenzen. Berkeley had Nathaniel Bacon, de leider van de rebellie, in mei uit de raad van de gouverneur verwijderd, maar nadat Bacon was gekozen in het House of Burgesses uit Henrico County, herstelde de gouverneur hem als raadslid. In juni stemde de vergadering, onder dreiging van geweld van Bacon, voor de oprichting van een leger van 1.000 man met Bacon als bevelvoerend generaal. Maar de vergadering keurde tijdens de sessie verschillende andere belangrijke wetten goed, waarbij lokale grieven werden hersteld over hoge belastingen die door provinciale overheden aan kleine boeren en armen werden geheven, de macht van de vrederechter en griffiers van de provincie werd verminderd en de wet van 1670 die de stemming beperkte aan landeigenaren. Charles II beval later dat alle wetten van de sessie werden ingetrokken omdat hij (ten onrechte) geloofde dat Bacon hen op de vergadering had gedwongen.

Na Bacons rebellie, de koning en zijn jongere broer, James, de Hertog van York (later koning James II), begon strengere regelgeving op te leggen aan de koloniën, met name gericht op de vrijheid van handelen die wordt uitgeoefend door koloniale vergaderingen zoals het House of Burgesses. In de loop van de volgende vijfentwintig jaar zond de Kroon een opeenvolging van gouverneurs naar Virginia met instructies om de macht van de vergaderingen te beperken. Pogingen tot beperking waren onder meer het elimineren van jaarlijkse zittingen, het verbieden van de wetgevers om beroepen te behandelen waartoe in het Gerecht van de kolonie besloten was, en het veto uitspreken van wetsvoorstellen over bepaalde onderwerpen of ze zelfs naar de koning sturen voor een vetorecht. benoemt de griffier van het Huis, hoewel het lichaam het recht behield om hun spreker en andere functionarissen te benoemen. Als gevolg hiervan nam de politieke invloed van het Huis van Burgesses af. Gedurende de volgende dertig tot veertig jaar hadden Virginia ’s koninklijke gouverneurs en, in mindere mate, haar raadsleden, grotere delen van de politieke macht dan de gekozen burgers.

Aan het begin van de achttiende eeuw bezaten de De macht van House was aanzienlijk afgenomen, maar het bleef een essentiële instelling in de regering van de kolonie. De burgessen waren op dat moment de enige gekozen openbare functionarissen in Virginia, en ze verdedigden krachtig beide belangen van de steeds rijkere planters van Virginia, die de staats- en lokale politiek en de institutionele belangen van het Huis begon te domineren. Bijvoorbeeld, leden van de gouverneursraad hebben misschien meer invloed uitgeoefend dan de burgessen tijdens de jarenlange herziening van de koloniale wet die in 1705 door de assemblee werd aangenomen, maar datzelfde jaar verzetten de burgessen zich dapper tegen raadsleden die een verzoekschrift hadden ingediend. Koningin Anne zet gouverneur Francis Nicholson uit zijn ambt. In de daaropvolgende decennia verdedigde het House of Burgesses met succes de belangen van de tabaksplantage-economie die de leden vertegenwoordigden.

In 1713 drong luitenant-gouverneur Alexander Spotswood de vergadering een wet door. om in elke provincie de bouw van een openbaar tabaksmagazijn te eisen waar inspecteurs alle tabak vóór export zouden beoordelen. Het doel was om de kwaliteit van de geëxporteerde tabak te verhogen en daarmee de prijs te verhogen die Engelse kooplieden aan planters in Virginia betaalden. standpunten Bij de verkiezingen van 1715 waren de kiezers in veel provincies bang dat de luitenant-gouverneur w omdat ze te veel invloed verwierven bij vertegenwoordigers die voor hun inkomen van hem afhankelijk waren, versloeg ze veel van die inbraken. De nieuwe leden van het Huis hebben een wetsvoorstel aangenomen om de wet in te trekken, maar Spotswood heeft het wetsvoorstel gedood. Twee jaar later slaagden de planters in Virginia erin om de koning zijn veto uit te spreken over de oorspronkelijke wet. De Algemene Vergadering nam toen een wet aan die vereiste dat als de gouverneur of de luitenant-gouverneur een burgemeester benoemde tot het kantoor van sheriff of een ander kantoor van winst, de burger moest aftreden uit het Huis. Later, in 1730, toen luitenant-gouverneur William Gooch een nieuwe wet op de tabaksinspectie voorstelde, nam de vergadering deze in werking en handhaafde de bepalingen die verhinderden dat de uitvoerende macht burgessen kon benoemen in een poging zijn invloed in de vergadering te vergroten.

Ruim voor het begin van de achttiende eeuw had het Huis van Burgesses een reeks formele parlementaire procedures ontwikkeld en gewerkt met vaste commissies die, zoals in het Lagerhuis, assisteerden bij de gang van zaken. Doorgewinterde leden van het Huis waren meestal voorzitter van de belangrijkste vaste commissies, die leiding gaven en ervaring opdeden voor commissiewerk en wetgevende beraadslagingen. Het lichaam had al een sterke fiscale controle over de kolonie. Het had het belastingtarief vastgesteld sinds de zeventiende eeuw, en het autoriseerde de betaling van alle vorderingen tegen Virginia in de achttiende eeuw.De leden van het Huis kwamen in de jaren 1730 en 1740 volgens gewoonte om de enige bevoegdheid te hebben om nieuwe wetsvoorstellen in de wetgevende macht in te voeren. of werden verslagen toen ze dat deden. De langere diensten van die leden versterkten het institutionele geheugen van het Huis en boden de leden de mogelijkheid om koninklijke gouverneurs en het Britse beleid uit te dagen in het belang van het beschermen van de macht van hun overheidsinstellingen en hun economische en culturele waarden.

Het ambt van spreker werd een zeer gewilde post van eer en invloed. In 1691 creëerde de vergadering een bureau van penningmeester van de kolonie om het onder haar gezag ingezamelde belastinggeld te innen en uit te betalen. bijna elke vergadering van de vergadering werd een wet aangenomen om het ambt te vernieuwen en de voorzitter van het Huis als penningmeester aan te wijzen, waardoor hij een bepaald deel van het geld dat passeerde via het kantoor van de penningmeester om de spreker te compenseren voor zijn tijd en arbeid.

Van 1738 tot 1766 bekleedde John Robinson Jr. de functie van spreker en penningmeester. Robinsons kennis van de parlementaire procedure en lange ambtstermijn stelde hem in staat om meer politieke macht uit te oefenen dan enige andere man van zijn tijd. Keizerlijke autoriteiten en een groep burgers, waaronder Richard Henry Lee, waren van mening dat het toestaan van één persoon om deze twee functies te bekleden consolideerde te veel macht in de handen van een enkele man, maar konden zijn invloed niet beperken. Pas nadat Robinson stierf, bleek dat zijn rekeningen als penningmeester een betalingsachterstand van meer dan £ 100.000 hadden – hij had geld gerecycled dat was bestemd voor vernietiging door het uit te lenen aan zijn vrienden en aanhangers, van wie velen zelf inburgeraars waren. De kantoren werden uiteindelijk gescheiden in 1766.