In 1919, nadat anarchisten er niet in geslaagd zijn procureur-generaal A. Mitchell Palmer te vermoorden, geeft hij zijn beschermeling J. Edgar Hoover de leiding over een nieuwe divisie die zich toelegt op het zuiveren van radicalen. Hoover begint al snel met het samenstellen van een lijst met verdachten. Hij ontmoet Helen Gandy, een nieuwe secretaresse bij Justitie, en neemt haar mee naar de Library of Congress om haar het kaartcatalogussysteem te laten zien dat hij heeft bedacht. Hij maakt een onhandige pas op haar, en stelt haar dan voor. Ze weigert hem, maar stemt ermee in zijn persoonlijke secretaris te worden.

Hoover vindt dat het ministerie van Arbeid weigert iemand te deporteren zonder bewijs van een misdrijf. Toen Hoover vernam dat Anthony Caminetti, de commissaris-generaal voor immigratie, een hekel heeft aan de anarchist Emma Goldman, treft hij regelingen om haar in aanmerking te laten komen voor deportatie en schept daarmee een precedent van deportatie wegens radicale samenzwering. Na verschillende invallen van het ministerie van Justitie tegen vermoedelijke radicale groeperingen, verliest Palmer zijn baan als procureur-generaal. Zijn opvolger, Harlan F. Stone, benoemt Hoover tot directeur van het nieuwe Bureau of Investigation van het ministerie van Justitie. Hoover ontmoet advocaat Clyde Tolson en neemt hem aan.

Wanneer de ontvoering van Lindbergh nationale aandacht trekt, zegt president Herbert Hoover vraagt het Bureau om onderzoek te doen Hoover past verschillende nieuwe technieken toe, waaronder het controleren van registratienummers op losgeldrekeningen en deskundige analyse van het handschrift van de ontvoerder. Wanneer de gecontroleerde rekeningen in New York City beginnen te verschijnen, vinden de onderzoekers een bediende van het tankstation die het kenteken heeft genoteerd van de man die hem de rekening heeft gegeven. Dit leidt tot de arrestatie en de uiteindelijke veroordeling van Bruno Richard Hauptmann voor de ontvoering en moord op het kind Lindbergh.

Zie na Hoover, Tolson en Hoovers moeder (met wie Hoover nog steeds leeft) de James Cagney-film G Men, Hoover en Tolson gaan naar een club, waar Hoover zit met Anita Colby, Ginger Rogers en Rogers ‘moeder Lela. Rogers ‘moeder vraagt Hoover om te dansen en hij raakt geïrriteerd en zegt dat hij en Tolson moeten vertrekken, omdat ze’ s ochtends veel werk te doen hebben. Als hij thuiskomt, vertelt hij zijn moeder dat hij niet van dansen met meisjes houdt. vertelt hem dat ze liever heeft dat haar zoon dood is dan een “narcis”. Ze staat erop hem te leren dansen, en ze dansen in haar slaapkamer.

Hoover en Tolson gaan op vakantie naar de paardenrennen. Dat ’s avonds vertelt Hoover Tolson dat hij veel om hem geeft, en Tolson vertelt Hoover dat hij van hem houdt. Hoover raakt in paniek en beweert dat hij met Dorothy Lamour wil trouwen. Tolson beschuldigt Hoover ervan dat hij hem voor de gek houdt Tolson kust plotseling Hoover, die zegt dat dit nooit meer mag gebeuren, Tolson zegt dat het niet zal gebeuren, en probeert weg te gaan. Hoover verontschuldigt zich en smeekt hem om te blijven, maar Tolson dreigt hun vriendschap te beëindigen als Hoover weer over een andere vrouw praat. Nadat Tolson is vertrokken, zegt Hoover dat hij ook van hem houdt.

Jaren later voelt Hoover dat zijn kracht begint af te nemen, terwijl Tolson een beroerte krijgt. Hoover probeert Martin Luther King Jr. te chanteren om zijn Nobelprijs voor de Vrede af te wijzen, door hem een brief te sturen waarin hij dreigt zijn buitenechtelijke affaires aan de kaak te stellen. King negeert dit en accepteert de prijs.

Hoover zegt tegen Gandy dat hij zijn geheime dossiers na zijn dood moet vernietigen om te voorkomen dat president Richard Nixon ze in bezit neemt. Hij bezoekt Tolson, die hem aanspoort met pensioen te gaan. Hoover weigert en beweert dat Nixon het bureau dat hij heeft gecreëerd gaat vernietigen. Tolson beschuldigt Hoover ervan zijn betrokkenheid bij belangrijke gebeurtenissen van het Bureau te hebben overdreven. Even later vertelt Hoover Tolson dat hij Tolson meer nodig had dan ooit iemand anders. Hij houdt Tolsons hand vast, kust zijn voorhoofd en vertrekt.

Hoover keert duidelijk verzwakt terug van zijn werk. Kort nadat Hoover naar boven is gegaan, belt zijn huishoudster Tolson, die naar het huis gaat en Hoover dood aantreft. naast zijn bed. Een verdrietige Tolson bedekt het lichaam van zijn vriend. Nixon houdt een herdenkingstoespraak op televisie voor Hoover, terwijl verschillende leden van zijn personeel het kantoor van Hoover binnenkomen en door de kasten en laden zoeken op zoek naar zijn geruchten “vertrouwelijke” dossiers, maar niets vinden. In de laatste scène vernietigt Gandy stapels. van bestanden.