W 1919 roku, po tym, jak anarchiści nie dokonali zamachu na prokuratora generalnego A. Mitchella Palmera, powierzył swojemu protegowanemu J. Edgara Hooverowi nowy oddział zajmujący się czystkami radykałów. Hoover szybko zaczyna tworzyć listę podejrzanych. Spotyka Helen Gandy, nową sekretarkę w Departamencie Sprawiedliwości, i zabiera ją do Biblioteki Kongresu, aby pokazać jej opracowany przez siebie system katalogów kart. Niezręcznie się do niej podaje, po czym proponuje jej. Odmawia mu, ale zgadza się zostać jego osobistą sekretarką.

Hoover stwierdza, że Departament Pracy odmawia deportacji nikogo bez dowodów popełnienia przestępstwa. Dowiedziawszy się, że Anthony Caminetti, komisarz generalny ds. Imigracji, nie lubi anarchistki Emmy Goldman, Hoover organizuje ją, aby kwalifikowała się do deportacji, tworząc w ten sposób precedens deportacji za radykalny spisek. Po kilku takich nalotach Departamentu Sprawiedliwości na podejrzane radykalne grupy Palmer traci pracę jako prokurator generalny. Jego następca, Harlan F. Stone, mianuje Hoovera dyrektorem nowego Biura Śledczego Departamentu Sprawiedliwości. Hoover spotyka się z prawnikiem Clydeem Tolsonem i zatrudnia go.

Gdy porwanie Lindbergha przyciąga uwagę całego kraju, prezydent Herbert Hoover prosi Biuro o zbadanie sprawy.Hoover stosuje kilka nowatorskich technik, w tym monitorowanie numerów rejestracyjnych na rachunkach okupu oraz ekspercką analizę pisma porywacza. Kiedy monitorowane rachunki zaczęły pojawiać się w Nowym Jorku, śledczy znajdują pracownika stacji benzynowej, który zapisał numer rejestracyjny mężczyzny, który dał mu rachunek. Prowadzi to do aresztowania i ostatecznego skazania Bruno Richarda Hauptmanna za porwanie i zabójstwo dziecka Lindbergha.

Po Hoover, Tolson i matce Hoovera (z którą Hoover nadal mieszka) zobacz James Cagney film G Men, Hoover i Tolson wychodzą do klubu, gdzie Hoover siedzi z Anitą Colby, Ginger Rogers i matką Rogersa Lelą. Matka Rogersa prosi Hoovera do tańca, a on denerwuje się, mówiąc, że on i Tolson muszą odejść, ponieważ rano mają dużo pracy. Kiedy wraca do domu, mówi mamie, że nie lubi tańczyć z dziewczynami. Ona mówi mu, że wolałaby, aby jej syn nie żył niż „żonkil”. Nalega, by nauczyć go tańca i tańczą w jej sypialni.

Hoover i Tolson wyjeżdżają na wakacje na wyścigi konne. To wieczorem Hoover mówi Tolsonowi, że bardzo się o niego troszczy, a Tolson mówi Hooverowi, że go kocha. Hoover panikuje i twierdzi, że chce poślubić Dorothy Lamour. Tolson oskarża Hoovera o zrobienie z niego głupka i ostatecznie walczą na Tolson nagle całuje Hoovera, który mówi, że to się nigdy nie powtórzy, a Tolson mówi, że nie wygrało i próbuje odejść. Hoover przeprasza go i błaga, by został, ale Tolson grozi, że zakończy ich przyjaźń, jeśli Hoover znowu porozmawia o innej kobiecie. Po odejściu Tolsona Hoover mówi, że też go kocha.

Po latach Hoover czuje, że jego siła zaczyna słabnąć, podczas gdy Tolson cierpi na udar. Hoover próbuje szantażować Martina Luthera Kinga Jr., aby odmówił jego Pokojowej Nagrody Nobla, wysyłając mu list z groźbą ujawnienia jego pozamałżeńskich spraw. King lekceważy to i przyjmuje nagrodę.

Hoover każe Gandy’emu zniszczyć jego tajne akta po jego śmierci, aby uniemożliwić prezydentowi Richardowi Nixonowi ich posiadanie. Odwiedza Tolsona, który namawia go do przejścia na emeryturę. Hoover odmawia, twierdząc, że Nixon zamierza zniszczyć stworzone przez siebie biuro. Tolson oskarża Hoovera o przesadne zaangażowanie w kluczowe wydarzenia Biura. Chwilę później Hoover mówi Tolsonowi, że potrzebował Tolsona bardziej niż kogokolwiek innego. Trzyma rękę Tolsona, całuje go w czoło i wychodzi.

Hoover wraca do domu z pracy, wyraźnie osłabiony. Wkrótce po tym, jak Hoover idzie na górę, jego gospodyni dzwoni do Tolsona, który idzie do domu i znajduje martwego Hoovera obok łóżka. Pogrążony w smutku Tolson zakrywa ciało przyjaciela. Nixon wygłasza w telewizji przemówienie upamiętniające Hoovera, podczas gdy kilku członków jego personelu wchodzi do biura Hoovera i przeszukuje szafki i szuflady w poszukiwaniu jego rzekomych „poufnych” plików, ale niczego nie znajduje. W ostatniej scenie Gandy niszczy stosy plików.