A sessão de junho de 1676 da House of Burgesses desempenhou um papel crítico na Rebelião de Bacon (1676-1677), um levante contra a resposta de Berkeley aos ataques indianos no norte e fronteiras ocidentais. Berkeley removeu Nathaniel Bacon, o líder da rebelião, do conselho do governador em maio, mas depois que Bacon foi eleito para a Casa dos Burgesses do Condado de Henrico, o governador o reintegrou como conselheiro. Em junho daquele ano, sob a ameaça da violência de Bacon, a assembléia votou pela criação de um exército de 1.000 homens com Bacon como general comandante. Mas a assembleia aprovou várias outras leis importantes durante a sessão, corrigindo as queixas locais sobre os altos impostos cobrados pelos governos do condado sobre os pequenos agricultores e os pobres, reduzindo o poder dos juízes de paz e dos escriturários do condado e revogando a lei de 1670 que restringia a votação aos proprietários de terras. Carlos II mais tarde ordenou que todas as leis da sessão fossem revogadas porque ele acreditava (incorretamente) que Bacon as havia forçado na assembléia.

Após a rebelião de Bacon, o rei e seu irmão mais novo, Tiago, o O duque de York (posteriormente rei Jaime II) começou a impor uma regulamentação mais rígida às colônias, visando especificamente a liberdade de ação exercida por assembléias coloniais como a Casa dos Burgesses. Nos 25 anos seguintes, a Coroa enviou uma sucessão de governadores à Virgínia com instruções para limitar o poder das assembléias. As tentativas de limitação incluíram eliminar as sessões anuais, proibir os legisladores de ouvir recursos decididos no Tribunal Geral da colônia e vetar projetos de lei sobre determinados assuntos ou mesmo enviá-los ao rei para veto. Os governadores apreenderam dos burgueses o direito de nomear o escrivão da Câmara, embora o órgão mantivesse o direito de nomear seu presidente e outros oficiais. Como consequência, a influência política da Câmara dos Deputados declinou. Pelos próximos trinta a quarenta anos, os governadores reais da Virgínia e, em menor grau, seus conselheiros, detiveram maiores parcelas de poder político do que os burgueses eleitos.

No início do século XVIII, os O poder de House havia diminuído consideravelmente, mas continuava sendo uma instituição essencial no governo da colônia. Os burgueses eram os únicos funcionários públicos eleitos na Virgínia naquela época e defendiam vigorosamente os interesses dos cada vez mais ricos fazendeiros da Virgínia. que passou a dominar a política estadual e local, e os interesses institucionais da Câmara. Por exemplo, os membros do conselho do governador podem ter exercido mais influência do que os burgueses durante a revisão de anos do código legal colonial que foi adotado pela assembléia em 1705, mas naquele mesmo ano os burgueses se opuseram corajosamente aos conselheiros que haviam feito uma petição Rainha Anne removerá o governador Francis Nicholson do cargo. Nas décadas seguintes, a House of Burgesses defendeu com sucesso os interesses da economia da plantação de tabaco representada por seus membros.

Em 1713, o vice-governador Alexander Spotswood aprovou uma lei na assembleia exigir em cada condado a construção de um depósito público de tabaco onde os inspetores classificassem todo o tabaco antes da exportação. O objetivo era aumentar a qualidade do tabaco exportado e, assim, aumentar o preço que os comerciantes ingleses pagavam aos plantadores da Virgínia. Spotswood nomeou vários burgueses para inspetores lucrativos Na eleição de 1715, os eleitores em muitos condados, temendo que o vice-governador por ganhar muita influência com representantes dependentes dele para sua renda, derrotou muitos desses burgueses. Os novos membros da Câmara aprovaram um projeto de lei para revogar a lei, mas Spotswood eliminou o projeto. Dois anos depois, os proprietários da Virgínia conseguiram que o rei vetasse a lei original. A Assembléia Geral então aprovou uma lei exigindo que se o governador ou vice-governador nomeasse qualquer burguês para o cargo de xerife ou qualquer outro cargo lucrativo, o burguês tivesse que renunciar à Câmara. Mais tarde, em 1730, quando o vice-governador William Gooch propôs uma nova lei de inspeção do tabaco, a assembleia a promulgou e manteve as disposições que impediam o executivo de nomear burgueses na tentativa de aumentar sua influência na assembleia.

Bem antes do início do século XVIII, a Câmara dos Burgesses havia desenvolvido um conjunto de procedimentos parlamentares formais e operado com comitês permanentes que auxiliam, como na Câmara dos Comuns, no fluxo dos negócios. Os membros veteranos da Câmara geralmente presidiam as mais importantes das comissões permanentes, proporcionando liderança e experiência para o trabalho da comissão e para as deliberações legislativas. O órgão já detinha forte controle fiscal sobre a colônia. Estabelecia a alíquota do imposto desde o século XVII e autorizava o pagamento de todas as reivindicações contra a Virgínia no século XVIII.Os membros da Câmara passaram por costume nas décadas de 1730 e 1740 a ter o poder exclusivo de apresentar novos projetos de lei na legislatura. Durante o terceiro quarto do século, por motivos que não são totalmente claros, menos burgueses optaram por não se candidatar à reeleição ou foram derrotados quando o fizeram. Os serviços mais longos desses membros aumentaram a memória institucional da Câmara e proporcionaram a seus membros a capacidade de desafiar os governadores reais e as políticas britânicas no interesse de proteger o poder de suas instituições governamentais e suas políticas econômicas e culturais valores.

O cargo de orador tornou-se um cargo de honra e influência muito procurado. Em 1691, a assembleia criou um cargo de tesoureiro da colônia para coletar e desembolsar o dinheiro dos impostos arrecadados sob sua autoridade. em quase todas as sessões da assembleia, uma lei era aprovada para renovar o cargo e designar o presidente da Câmara como tesoureiro, o que lhe permitia reter uma parte declarada do dinheiro que foi aprovado. por meio do escritório do tesoureiro para remunerar o orador por seu tempo e trabalho.

De 1738 a 1766, John Robinson Jr. ocupou o cargo de orador e tesoureiro. O conhecimento de Robinson dos procedimentos parlamentares e longa gestão permitiu-lhe, sem dúvida, exercer mais poder político do que qualquer outro homem de seu tempo. As autoridades imperiais e um grupo de burgueses que incluía Richard Henry Lee sentiram que permitir que uma pessoa ocupasse esses dois cargos consolidou muito poder nas mãos de um único homem, mas não foi capaz de restringir sua influência. Só depois da morte de Robinson é que se descobriu que suas contas como tesoureiro estavam atrasadas em mais de £ 100.000 – ele reciclava moeda destinada à destruição, emprestando-a a seus amigos e apoiadores, muitos dos quais eram burgueses. Os escritórios foram finalmente separados em 1766.