Em 1919, depois que os anarquistas falharam em assassinar o procurador-geral A. Mitchell Palmer, ele colocou seu protegido J. Edgar Hoover no comando de uma nova divisão dedicada a expurgar radicais. Hoover rapidamente começa a compilar uma lista de suspeitos. Ele conhece Helen Gandy, uma nova secretária do Departamento de Justiça, e a leva à Biblioteca do Congresso para mostrar a ela o sistema de catálogo de fichas que ele criou. Ele faz um passe estranho para ela, então a pede em casamento. Ela o recusa, mas concorda em se tornar sua secretária pessoal.

Hoover descobre que o Departamento de Trabalho se recusa a deportar qualquer pessoa sem evidências de um crime. Ao saber que Anthony Caminetti, o Comissário Geral da Imigração, não gosta da anarquista Emma Goldman, Hoover faz um arranjo para torná-la elegível para deportação e, assim, cria um precedente de deportação por conspiração radical. Após vários ataques do Departamento de Justiça a grupos supostamente radicais, Palmer perde seu emprego como procurador-geral. Seu sucessor, Harlan F. Stone, nomeia Hoover como diretor do novo Bureau de Investigação do Departamento de Justiça. Hoover conhece o advogado Clyde Tolson e o contrata.

Quando o sequestro de Lindbergh atrai a atenção nacional, o presidente Herbert Hoover pede que o Bureau investigue. Hoover emprega várias técnicas inovadoras, incluindo o monitoramento de números de registro em contas de resgate e análise especializada da caligrafia do sequestrador. Quando as contas monitoradas começam a aparecer na cidade de Nova York, os investigadores encontram um frentista que anotou o número da placa do homem que lhe deu a conta. Isso leva à prisão e eventual condenação de Bruno Richard Hauptmann pelo sequestro e assassinato da criança Lindbergh.

Depois de Hoover, Tolson e a mãe de Hoover (com quem Hoover ainda vive) vêem o Filme de James Cagney G Men, Hoover e Tolson vão a um clube, onde Hoover está sentado com Anita Colby, Ginger Rogers e Rogers “mãe Lela. A mãe de Rogers “convida Hoover para dançar e ele fica agitado, dizendo que ele e Tolson devem ir embora, pois têm muito trabalho pela manhã. Quando ele chega em casa, ele diz à mãe que não gosta de dançar com garotas. Ela diz que preferia que o filho morresse do que um “narciso”. Ela insiste em ensiná-lo a dançar, e eles dançam em seu quarto.

Hoover e Tolson vão de férias para as corridas de cavalos. Isso noite, Hoover diz a Tolson que se importa profundamente com ele, e Tolson diz a Hoover que o ama. Hoover entra em pânico e afirma que quer se casar com Dorothy Lamour. Tolson acusa Hoover de fazer dele um bobo e eles acabam lutando no Tolson de repente beija Hoover, que diz que isso nunca deve acontecer novamente; Tolson diz que não vai acontecer, e tenta ir embora. Hoover pede desculpas e implora para que ele fique, mas Tolson ameaça encerrar sua amizade se Hoover falar sobre outra mulher novamente. Depois que Tolson vai embora, Hoover diz que também o ama.

Anos depois, Hoover sente que sua força começa a diminuir, enquanto Tolson sofre um derrame. Hoover tenta chantagear Martin Luther King Jr. para recusar seu Prêmio Nobel da Paz, enviando-lhe uma carta ameaçando expor seus casos extraconjugais. King desconsidera isso e aceita o prêmio.

Hoover diz a Gandy para destruir seus arquivos secretos após sua morte, a fim de evitar que o presidente Richard Nixon os possua. Ele visita Tolson, que o incentiva a se aposentar. Hoover se recusa, alegando que Nixon vai destruir a agência que criou. Tolson acusa Hoover de ter exagerado seu envolvimento com eventos importantes do Bureau. Momentos depois, Hoover diz a Tolson que ele precisava de Tolson mais do que de qualquer outra pessoa. Ele segura a mão de Tolson, beija sua testa e sai.

Hoover volta para casa do trabalho, obviamente enfraquecido. Pouco depois de Hoover subir, sua governanta chama Tolson, que vai até a casa e encontra Hoover morto ao lado de sua cama, um Tolson angustiado cobre o corpo de seu amigo. Nixon faz um discurso memorial na televisão para Hoover, enquanto vários membros de sua equipe entram no escritório de Hoover e vasculham os armários e gavetas em busca de seus supostos arquivos “confidenciais”, mas não encontram nada. Na última cena, Gandy destrói pilhas de arquivos.