År 1919, efter att anarkister misslyckades med att mörda generaladvokaten A. Mitchell Palmer, sätter han sin protegé J. Edgar Hoover till ansvar för en ny division dedikerad till att rensa radikaler. Hoover börjar snabbt sammanställa en lista över misstänkta. Han träffar Helen Gandy, en ny sekreterare vid justitiedepartementet, och tar henne till Library of Congress för att visa henne det kortkatalogsystem som han utarbetat. Han passar henne besvärligt och föreslår sedan för henne. Hon vägrar honom, men går med på att bli hans personliga sekreterare.

Hoover finner att arbetsdepartementet vägrar att deportera någon utan bevis för ett brott. Eftersom Anthony Caminetti, kommissionär för immigration, ogillar anarkisten Emma Goldman, anordnar Hoover att göra henne berättigad till utvisning och skapar därmed ett prejudikat för utvisning för radikal konspiration. Efter flera sådana rättsdepartementets raser av misstänkta radikala grupper förlorar Palmer sitt jobb som justitieminister. Hans efterträdare, Harlan F. Stone, utser Hoover till chef för justitiedepartementets nya utredningsbyrå. Hoover träffar advokat Clyde Tolson och anställer honom.

När Lindbergh-kidnappningen fångar nationell uppmärksamhet, President Herbert Hoover ber presidiet att undersöka. Hoover använder flera nya tekniker, inklusive övervakning av registreringsnummer på lösenräkningar och expertanalys av kidnapparens handskrift. När de övervakade räkningarna börjar dyka upp i New York City hittar utredarna en bensinstationsvakt som skrev ner registreringsskylten för mannen som gav honom räkningen. Detta leder till att Bruno Richard Hauptmann arresteras och slutligen övertygas för kidnappning och mord på Lindbergh-barnet.

Efter Hoover, Tolson och Hoovers mamma (som Hoover fortfarande bor med) ser James Cagney-filmen G Men, Hoover och Tolson går ut till en klubb, där Hoover sitter med Anita Colby, Ginger Rogers och Rogers ”mamma Lela. Rogers ”mamma ber Hoover att dansa och han blir upprörd och säger att han och Tolson måste gå, eftersom de har mycket jobb att göra på morgonen. När han kommer hem berättar han för sin mamma att han ogillar att dansa med tjejer. Hon säger till henne att hon hellre vill att hennes son är död än en ”påsklilja”. Hon insisterar på att lära honom dansa och de dansar i hennes sovrum.

Hoover och Tolson åker på semester till hästkapplöpningarna. kväll berättar Hoover för Tolson att han bryr sig djupt om honom, och Tolson säger till Hoover att han älskar honom. Hoover får panik och hävdar att han vill gifta sig med Dorothy Lamour. Tolson anklagar Hoover för att göra en idiot av honom och de slutar slåss mot Tolson kyssar plötsligt Hoover, som säger att det aldrig får hända igen, Tolson säger att det inte kommer och försöker lämna. Hoover ber om ursäkt och ber honom stanna, men Tolson hotar att avsluta deras vänskap om Hoover pratar om en annan kvinna igen. När Tolson lämnar säger Hoover att han också älskar honom.

År senare känner Hoover att hans styrka börjar minska, medan Tolson får en stroke. Hoover försöker utpressa Martin Luther King, Jr. för att avböja sitt Nobels fredspris, och skickar honom ett brev som hotar att avslöja hans utomäktenskapliga affärer. King ignorerar detta och accepterar priset.

Hoover säger till Gandy att förstöra sina hemliga filer efter sin död för att förhindra president Richard Nixon från att äga dem. Han besöker Tolson, som uppmanar honom att gå i pension. Hoover vägrar och hävdar att Nixon kommer att förstöra den byrå han skapat. Tolson anklagar Hoover för att ha överdrivit sitt engagemang i byråns viktiga händelser. Ögonblick senare säger Hoover till Tolson att han behövde Tolson mer än vad han någonsin behövt någon annan. Han håller Tolsons hand, kysser pannan och lämnar.

Hoover återvänder hem från jobbet, uppenbarligen försvagad. Strax efter att Hoover går uppåt ringer hans hushållerska Tolson, som går till huset och finner Hoover död. bredvid sängen. En sorgslagen Tolson täcker sin väns kropp. Nixon håller ett minnestal på TV för Hoover, medan flera av hans anställda kommer in i Hoovers kontor och söker igenom skåpen och lådorna på jakt efter hans ryktade ”konfidentiella” filer, men hittar ingenting. I den sista scenen förstör Gandy stackar. av filer.